Né à Saint-Martin-du-Fresne, village proche de Nantua, en 1535, il fait ses études au collège de la Trinité à Lyon, ou il acquiert les outils intellectuels de l’humanisme. À cette époque, il découvre l’Institution Chrétienne de Jean Calvin et adhère aux idées de la Réforme.
En 1540, on le retrouve à Strasbourg, ou il loge quelque temps chez Calvin provisoirement banni de Genève. À son retour à Genève, Calvin fait appel à Castellion pour diriger le Collège de Rive, qui vient d’être créé. Il se distingue par ses innovations pédagogiques, on lui doit des Dialogues Sacrés qui feront le tour de l’Europe. Vers 1544 se font jour des divergences théologiques qui l’empêcheront d’accéder au ministère pastoral.
Il choisit de quitter Genève pour Bâle ou, après avoir travaillé comme prote chez un imprimeur, il deviendra professeur de grec à l’université. Le 27 octobre 1553 Michel Servet est jugé et brûlé à Genève pour hérésie antitrinitaire. Ce drame va consommer la rupture avec Calvin. L’année suivante paraît un ouvrage d’un certain Martin Bellie qui n’est autre que Castellion, “le Traité des Hérétiques”. C’est le début d’une longue polémique sur la tolérance qui va très vite s’envenimer.
En 1560 s’allume la première des 8 vagues successives de guerre religieuse en France. il publie un petit ouvrage, Conseil à la France Désolée qui, avec 30 ans d’avance, annonce la solution politique de l’Édit de Nantes, à savoir deux religions pour un royaume. Il meurt en 1563 à Bâle dans l’indifférence générale ; seul Montaigne lui rendra hommage dans ses Essais.
Il est également connu pour ses travaux bibliques qui font de lui l’un des fondateurs de la critique moderne. Sa Bible latine parue en 1551 restera une référence dans le monde savant jusqu’au 19ème siècle
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